Основу выставки «Небесный Хвалынск» составляют произведения из коллекции музея. Это иконы, бытовавшие на Хвалынской земле в период существования знаменитых Черемшанских старообрядческих монастырей. Экспозиция разделена на три тематических зала. Первый воссоздает интерьер тайной моленной купцов Михайловых, а также представляет историю главного культурного центра староверия на Хвалынской земле. Второй зал посвящен двум ярким художественным явлениям в истории старообрядчества: рукописная книжная традиция и певческая культура староверов, а также меднолитая церковная пластика. Третий зал представлен исключительно художественной экспозицией предметов иконописи XVI–XIX вв. и является кульминацией эстетики хвалынской иконописной традиции после того, как посетители ознакомились с историей староверия на Хвалынской земле.