Постоянная экспозиция музея располагается в мемориальной квартире, в которой художник прожил последние 30 лет своей жизни (1903–1933), где он писал картины и научные доклады. В собрании экспозиции хранятся личные вещи, живописные работы и архивы художника. Благодаря сохранившейся обстановке квартира передает атмосферу жизни и быта московской творческой интеллигенции начала ХХ века. Здесь часто проходили творческие вечера и дружеские встречи, в гостях у Аполлинария Михайловича часто бывали известные художники, артисты, музыканты, ученые – К. А. Тимирязев, И. А. Бунин, В. А. Гиляровский, М. В. Нестеров, брат художника В. М. Васнецов, К. А. Коровин, в гостиной не раз выступал Ф. И. Шаляпин.
Две части экспозиции музея рассказывают о жизни и творчестве семьи Васнецовых. В трех комнатах квартиры № 21 восстановлены интерьеры начала XX века. В гостиной можно узнать о повседневной жизни семьи, о круге их друзей и знакомых. Кабинет служил пространством научных поисков художника, местом для уединения и размышлений. Домашняя мастерская отражает историю сразу двух эпох – до и после революции 1917 года. Еще две комнаты квартиры хранят обстановку и атмосферу второй половины XX века. Их история связана с жизнью младшего поколения семьи – Всеволода и Екатерины Васнецовых.