История музея ведет отсчет с лета 1918 года. Сегодня в его собрании более 100 000 экспонатов: уникальная коллекция деревянной скульптуры, сокровища монастырских ризниц, предметы дворянского быта.
«Переяславль Новый» – здесь представлены материалы, полученные в результате раскопок Института археологии РАН последних лет на территории города. Экспозиция основана на материалах из фондов Переславского музея–заповедника и посвящена быту и культуре города–крепости Переяславль в XII–XVII вв.
«Серебряная кладовая». Основу коллекции составляют произведения лицевого и орнаментального шитья и ювелирного искусства XVI–XIX вв. из ризниц разрушенных переславских храмов и монастырей.
«Венок усадьбам» – представлены художественные ценности и бытовые вещи из разрушенных дворянских имений Переславского уезда. Фамильные портреты, мебель, фарфор, часы, книги в красивых кожаных переплетах, картины в тяжелых рамах, семейные реликвии.
«Деревянная скульптура и резьба XVI–XIX вв.» – представлены законченные скульптурные композиции и фрагменты несохранившихся иконостасов XVII-XIX веков из храмов Переславля и Переславского района.
«Древнерусская живопись XV– XVIII вв.»– здесь представлены произведения иконописи XV–XVIII вв., вывезенные сотрудниками музея в 1920-е годы из закрытых и разрушенных монастырей и храмов Переславля и Переславского района. Сохраненные для потомков усилиями нескольких поколений искусствоведов, историков и реставраторов, они ныне составляют гордость музейной коллекции.