Постоянные экспозиции музея Академии художеств развернуты в трех этажах «циркуля» – внутреннего концентрического корпуса здания академии. Галереи представляют собою уникальное экспозиционное пространство.
Первый этаж занят отделом слепков, представляющим шедевры античной скульптуры, а также моделями архитектурных памятников античности, выполненными в XVIII веке из пробки в мастерской римского архитектора А. Кики. Коллекция не имеет себе равных по полноте и художественной ценности: многие из собранных здесь слепков отформованы непосредственно с оригиналов в XVIII веке.
Постоянная экспозиция второго этажа, названная «Академический музеум», представляет произведения живописи из исторического собрания музея, работы тех знаменитых художников, чьи полотна служили образцами для изучения и копирования многим поколениям воспитанников академии.
Размещенная на третьем этаже экспозиция «Архитектура Петербурга XVIII–XIX веков в моделях, рисунках и чертежах» знакомит с работами выдающихся зодчих прошлого. Исключительный интерес представляют уникальные проектные модели известных архитектурных памятников Петербурга: Смольного монастыря, Исаакиевского собора, Михайловского замка, Биржи и другие.
В парадных залах регулярно проводятся выставки произведений отечественных и зарубежных мастеров изобразительного искусства.